Budynek teatru wzniesiono w latach 1891-1893 na miejscu wyburzonego w 1892 roku kościoła Ducha Świętego. Budynek jest utrzymany w stylu eklektycznym z przewagą neobaroku. Był to pierwszy budynek w Krakowie, który posiadał oświetlenie elektryczne. Początkowo nosił nazwę Teatr Miejski, dopiero w 1909 roku otrzymał imię Juliusza Słowackiego.
   Teatr miał na koncie prapremiery dramatów romantycznych, modernistycznych i z okresu dwudziestolecia międzywojennego. W czasie II wojny światowej w gmachu Teatru Słowackiego działał teatr niemiecki. Ostatnie przedwojenne przedstawienie polski zespół dał jesienią 1939 roku, a ponowną pracę rozpoczął w lutym 1945 roku.
   Obok głównej sceny istnieje Scena Miniatura - mała scena, która stanęła w budynku dawnej elektrowni. W ramach teatru od 2000 roku działa też Scena Przy Pompie - letnia scena ogródkowa, a w 2003 roku rozpoczęła działalność Scena W Bramie, zaadaptowana z dawnego magazynu dekoracji.